Эмоции у собак: нейронаучные, поведенческие и сравнительные аспекты

Глава из книги «The Oxford Handbook of Evolution and the Emotions», Oxford University Press 2024

Miiamaaria V. Kujala and Juliane Bräuer

Эмоции у людей и собак: эволюционная точка зрения

Домашнюю собаку, Canis familiaris, часто называют «лучшим другом человека». Это предполагает тесную связь, общие эмоции и взаимное товарищество между, казалось бы, странной парой. И люди, и собаки являются млекопитающими, что дает общую биологическую основу для нейронного механизма эмоций и социального обмена. Однако на этом биологические сходства заканчиваются: люди принадлежат к таксономическому отряду приматов, тогда как собаки принадлежат к отряду плотоядных. Когда мы изучаем эмоциональность и социальность этих двух видов и пытаемся проследить эволюционные пути их эмоционального развития, мы должны помнить об этой разнице точек зрения. То, как собаки видят и воспринимают мир, зависит от их собственного эволюционного пути, и он осуществляется с точки зрения плотоядного животного.

Сегодня в мире насчитывается более 470 миллионов домашних собак (Bedford, 2020). Предки собак были одомашнены 14 000–30 000 лет назад, раньше, чем любое другое животное (например, Larson & Bradley, 2014; Thalmann et al., 2013), хотя истоки их одомашнивания — когда и где началось одомашнивание — являются предметом споров. Общепризнанно, что собаки претерпели селективные изменения в период одомашнивания. По сравнению с волками, собаки приобрели поведенческие навыки, которые позволяют им лучше функционировать в человеческих социальных группах (недавний обзор см. в Bräuer & Vidal Orga, 2023). Эти адаптивные поведенческие навыки включают социально-эмоциональные особенности, такие как внимание и «чтение» человеческого поведения и сигналов тела, общение и создание аффилиативных связей. Конечно, существование эмоций и способность их выражать или делиться эмоциями между видами — это отдельные вопросы; но предыстория собак и одомашнивание, по-видимому, предоставляют предпосылки для обоих. Это, вероятно, повлияло на уникальные отношения собак и людей.

Более того, люди намеренно влияли на качества собак посредством разведения. Хотя основные эмоциональные функции остаются схожими внутри вида, разведение для разных целей повлияло на формирование черепа и мозга у собак (Roberts et al., 2010) и, следовательно, также на некоторые поведенческие и эмоциональные особенности (Gnanadesikan et al., 2020; Hecht et al., 2019; McGreevy et al., 2013). Генетические исследования, проведенные на фенотипах собак, указывают на породные различия в предрасположенности к эмоциональной реактивности, например, к пугливости (Hakanen et al., 2020; Sarviaho et al., 2020). Сужаясь от рамок, установленных биологией и практикой разведения, собаки являются личностями, как и люди; знание своей собственной собаки не означает, что они все одинаковы. У собак, как и у людей, разные характеры (см. Miklósi et al., 2014), и это приводит к индивидуальным различиям в эмоциональной реактивности и чувствительности.

Базовые эмоции, валентность и возбуждение

Базовые эмоциональные состояния, также называемые первичными эмоциями, такие как гнев, счастье и страх, функционируют как непосредственный реактивный интерфейс индивидуума с миром. Эмоции обеспечивают мотивацию поведения: бороться или бежать, приближаться или избегать. Базовые эмоции, вероятно, повышают шансы на выживание во многих контекстах, тем самым представляя собой адаптивную движущую силу (Adolphs & Anderson, 2018; de Waal, 2019; Ekman, 1992; Izard, 1992; Panksepp, 1998). Что касается базовых эмоций, собаки разделяют некоторые биологические сходства с другими млекопитающими; например, базовые эмоции связаны с определенным химическим нейроэндокринным балансом в мозге и связаны с функционированием определенных областей мозга (Panksepp, 1998). Не вдаваясь в теоретические дебаты о дискретных и размерных эмоциях, мы примем точку зрения, что они представляют собой разные уровни анализа (Panksepp & Watt, 2011). Базовые эмоции у людей также можно охарактеризовать по их валентности и возбуждению, где валентность относится к отрицательно-положительному измерению, а возбуждение относится к уровню бдительности и настороженности (Russell, 1980). Те же измерения можно использовать при описании положительных и отрицательных состояний собак, либо оцененных наблюдателями-людьми (Farago et al., 2014; Kujala et al., 2017), либо обнаруженных алгоритмами машинного обучения (Espinosa et al., 2017).

Эмоциональное возбуждение может быть связано, по крайней мере частично, с функционированием автономной нервной системы (АНС): повышенное возбуждение связано с симпатической нервной системой, подготавливающей животное к поведенческой реакции (Bradley & Lang, 2000). Активация симпатической нервной системы вызывает ускорение сердечного ритма, повышение артериального давления и проводимости кожи, а также гормональную секрецию катехоламинов (Gordan et al., 2015). Кортизол также может оказывать модулирующее действие на возбуждение и внимание (Bakvis et al., 2009; van Peer et al., 2007). У собак повышенная частота сердечных сокращений и уровень кортизола были обнаружены как в отрицательном (Väisänen et al., 2005; Yong & Ruffman, 2014), так и в положительном (Handlin et al., 2011) контексте. Несмотря на схожую функцию АНС у млекопитающих, реакции людей и собак не всегда схожи в одном и том же контексте; например, при позитивном взаимодействии уровень кортизола у людей снижается, тогда как у собак этого может не происходить (Handlin et al., 2011; Odendaal & Meintjes, 2003). Это можно интерпретировать как отражение различного аффективного содержания ситуации для собак и людей, связанного с модуляцией поведенческого гормонального ответа (Petersson et al., 2017).

В отличие от возбуждения, эмоциональную валентность сложнее связать с физиологией. Далее мы сначала рассмотрим нейробиологическую основу эмоций собак в контексте физиологии млекопитающих и сравним эмоциональный мозг собак с человеческим. После этого мы рассмотрим отрицательные и положительные аспекты эмоциональной валентности по отдельности, прежде чем обсуждать текущие исследования социальных эмоций у собак.

Обработка мозгом основных эмоций у собак и людей

Мы много знаем о химии мозга и нейронных цепях, лежащих в основе эмоционального поведения, и некоторые исследования, применяемые к людям, проводились на других млекопитающих. Базовые эмоциональные состояния связаны с нейронными структурами в лимбической системе, особенно с миндалевидным комплексом, и на них влияют связи между лимбической системой и корой головного мозга (см. Damasio, 1994; LeDoux, 1996; Rolls, 1999). Собаки не являются исключением из этого правила, и мозг собак включает основные структуры, которые лежат в основе базовых эмоций (Evans & de Lahunta, 2013; Jensen, 2007; Kujala, 2017). Человеческие дети, рожденные без коры головного мозга, проявляют эмоции (Merker, 2007), как и плотоядные и грызуны с декортикацией (для обзора, Berridge, 2003); таким образом, кора может быть не необходима для существования базовых эмоций. Однако корковая обработка добавляет повторное представление, торможение и модуляцию основных эмоций с помощью механизмов как обратной, так и прямой связи (Dixon et al., 2017; Lane & Nadel, 2002; Ochsner et al., 2012).

При сравнении человеческих эмоций с эмоциями собак важно понимать различия между мозгом человека и собаки, поскольку они составляют основу возможностей обработки эмоций. Коэффициент энцефализации у собак, соотношение мозга к телу, типичен для млекопитающего ее размера (Roth & Dicke, 2005). Как таковой, он не отражает эмоциональные возможности, но вместе со связностью между подкорковыми областями и корой головного мозга влияет на повторное представление и обработку эмоций. По сравнению с собаками, у людей более высокая энцефализация и обильная связность между корковыми и подкорковыми областями (см. Berridge, 2003). В будущем сходство процессов в мозге человека и собаки может быть уточнено с помощью показателей функциональной связности (как у Thompkins et al., 2018). Большая часть (85%) коры головного мозга у людей представляет собой ассоциативные области, не обрабатывающие в первую очередь сенсорную информацию, тогда как доля ассоциативной коры у собак составляет 20% (Evans & de Lahunta, 2013). Однако соотношение филогенетически более древних участков коры, связанных с обонянием, и остальной коры головного мозга у собак выше, чем у человека (см. Bolon, 2000).

Итак, что означают различия в аппаратных средствах обработки информации в мозге для эмоций у собак? Очевидным эффектом является пропорциональная важность обонятельного мира для собак. Связи между обонятельными и лимбическими областями, вероятно, влияют на эмоции собак способами, с которыми людям трудно разобраться. Разница в пропорциях неокортекса между человеческим и собачьим мозгом означает, что после первоначального получения эмоционального стимула в мозге собаки, вероятно, возникает меньше дальнейших представлений и репрезентаций, чем в мозге человека. Это может быть причиной различий между видами, особенно в том, что касается социальных эмоций (об этом подробно говорится далее в главе).

Инстинкты выживания: гнев/агрессия и страх

На сегодняшний день исследований, посвященным негативным эмоциям собак больше, чем позитивным, хотя то же самое относится и к другим видам. Это подчеркивает конечную роль этих эмоций как реакций на опасные для жизни элементы окружающей среды, но в отношении собак исследования агрессии и страха также отвечают потребностям людей, ухаживающих за собаками, и их проблемам с поведением собак. Страх и агрессия у собак тесно связаны, поскольку агрессивное поведение часто вызвано страхом (например, Galac & Knol, 1997; van den Berg et al., 2003). В поведенческих исследованиях, оценивающих агрессию или страх, определенные виды поведения собак или объективные показатели (например, время приближения к объекту) были количественно оценены при легкой провокации. Агрессивные реакции собак провоцировались угрожающими стимулами, такими как незнакомая лающая собака или приближающийся угрожающий человек или другой потенциально опасный стимул (Klausz et al., 2014; Kroll et al., 2004; Netto & Planta, 1997; Sforzini et al., 2009; van den Berg et al., 2003; van der Borg et al., 2010). Поведенческие тесты, вызывающие страх у собак, включали громкий шум или внезапно появляющийся объект, или новый объект (Beerda et al., 1998; Hydbring-Sandberg et al., 2004; King et al., 2003; Ley et al., 2007; Melzack, 1952; Morrow et al., 2015).

Поведенческие маркеры агрессии включают рычание, лай, оскал зубов, прямой взгляд и замирание (van den Berg et al., 2003), тогда как маркеры страха включают тяжелое дыхание, слюнотечение, дрожь, облизывание морды, беспокойное хождение и вокализации (Palestrini, 2009; van den Berg et al., 2003). Как пугливое, так и агрессивное поведение у собак связано с определенными физиологическими реакциями, как в нервной системе, так и на гормональном уровне. Хотя нейронные источники агрессивного и пугливого поведения у млекопитающих могут частично различаться, эффекты АНС могут перекрываться. Области мозга и схемы, связанные со страхом и гневом/агрессией/яростью, представляют собой подкорковые ядра в миндалевидном комплексе, гипоталамус и периакедуктальное серое вещество (см. Panksepp, 1998). Стимулы, вызывающие страх, могут увеличить частоту сердечных сокращений у собак (Hydbring-Sandberg et al., 2004; King et al., 2003; Ogata et al., 2006), температуру тела (Ogata et al., 2006) и уровень кортизола (Beerda et al., 1998; Dreschel & Granger, 2005; Hydbring-Sandberg et al., 2004; King et al., 2003; Morrow et al., 2015) и прогестерона (Hydbring-Sandberg et al., 2004). Помимо связи с тестостероном, агрессивное поведение связано со сниженной серотонинергической функцией (Reisner, 1997). Боязливое и агрессивное поведение у собак связано с генами, обильно экспрессирующимися в вышеупомянутых областях мозга, например, миндалевидном теле (Zapata et al., 2016). Кроме того, агрессия у собак в значительной степени наследуется (MacLean et al., 2019).

Позитив: вознаграждение, счастье, радость и любовь

Что мы знаем о положительных эмоциях собаки, кроме того, что для многих владельцев любовь собаки кажется бесконечной? Как мы можем понимать и разделять радость между видами, между приматами и плотоядными? Положительно валентные эмоции счастья, радости и любви или привязанности уравновешивают те, которые обсуждались в предыдущем разделе; вознаграждение, хотя и не рассматривается напрямую как отдельная эмоция, создает положительно валентное состояние. Также их эволюционные преимущества совершенно очевидны для млекопитающих: что-то хорошее и полезное, к чему можно стремиться, функционирующее как на индивидуальном, так и на популяционном уровнях. Положительная мотивация и поведение, связанное с вознаграждением, связаны с нейротрансмиттером дофамином и подкорковыми областями прилежащего ядра, вентральной области покрышки и хвостатого ядра (см., например, Panksepp, 1998; Posner et al., 2005). У собак активация мозга, связанная с вознаграждением, происходит в ответ на еду, похвалу и запах знакомого человека, что раскрывает ценность привязанности к человеку для собак (Бернс и др., 2015; Кук и др., 2016).

Подкорковые области мозга, лежащие в основе счастья и радости, включают дорсомедиальный диэнцефалон, периакведуктальное серое вещество и парафасцикулярную область, в то время как ключевыми задействованными нейрохимическими веществами являются опиоиды и каннабиноиды (см. Panksepp, 1998). Серотонин также влияет на счастье, но его эффекты распространяются на широкий спектр эмоций, поведения и более общие функции центральной нервной системы (Canli & Lesch, 2007). Эти системы можно применять к собакам, как и к другим млекопитающим, но мало исследований счастья как такового существует конкретно у собак. Тем не менее, игровое поведение связано с положительными, радостными эмоциональными состояниями у разных видов через эффекты опиоидов и каннабиноидов (см. Panksepp, 1998), и в этом контексте можно упомянуть давно изученное игровое поведение у собак. Игровое поведение собак следует определенным социальным правилам и взаимности (см. Smuts, 2014), как и у людей, и нет никаких оснований предполагать, что оно вызывает меньше радости. Игровое поведение у собак также модулируется гормонами кортизолом и окситоцином, по крайней мере, в отношении межвидового игрового поведения (Horvath et al., 2008; Rossi et al., 2018).

Эффекты окситоцина в социальном взаимодействии широко изучаются у разных видов. Известно, что окситоцин усиливает позитивные аффективные состояния, такие как любовь и радость. Области, обрабатывающие привязанность и любовь в мозге собак, например, передняя поясная кора, вентральная тегментальная область, периакедуктальное серое вещество и терминальная полоска, существуют у млекопитающих также в целом, как и модулирующие нейрохимические вещества окситоцин, дофамин и опиоиды (см. Panksepp, 1998). Аффилиативное взаимодействие, такое как мирное поглаживание собаки или просто дружелюбный взгляд без угрозы, может вызывать физиологическую синхронизацию между видами, повышая уровни окситоцина и дофамина и одновременно снижая уровни кортизола у собак и их владельцев (Handlin et al., 2011; Miller et al., 2009; Nagasawa et al., 2009; Nagasawa et al., 2015; Odendaal & Meintjes, 2003). Однако тип взаимодействия может по-разному восприниматься собаками и людьми: активирующее прикосновение (почесывание или похлопывание) может усиливать, а поглаживание может снижать стресс или настороженность собаки, на что указывают уровни кортизола (Petersson et al., 2017). Эти схожие физиологические и гормональные механизмы могут давать возможность для эмоционального заражения между видами и усиливать дружбу между приматами и плотоядными.

Социальные эмоции: что мы знаем о собаках на данный момент (и чем они отличаются от людей)

Социальные эмоции сложнее базовых эмоций, поскольку они требуют модификации эмоций посредством представления мыслей и чувств себя и других (Burnett & Blakemore, 2009; Hareli & Parkinson, 2008; Lamm & Singer, 2010). Нейронная обработка, лежащая в основе социальных эмоций у людей, была выявлена ​​в функциональных магнитно-резонансных исследованиях, включающих медиальную орбитофронтальную кору, височный полюс, верхнюю височную борозду и островок (Burnett & Blakemore, 2009; Lamm & Singer, 2010; Moll et al., 2002). Эти регионы попадают в кортикальные ассоциативные области, которые мы можем обнаружить также у собак — с соотношением 85% в коре человека и 20% в коре собак (Evans & de Lahunta, 2013). В настоящее время у нас нет подробных знаний о функциях возможных гомологов этих регионов в мозге собак. Поскольку исследования социальных эмоций у людей часто включают язык, необходимы продуманные и экологически значимые установки для изучения эквивалентов у животных.

Требования социальных эмоций: минимальное представление о себе и других

Когда мы поднимаем вопрос, обладают ли собаки социальными эмоциями, мы должны сначала спросить, демонстрируют ли они способность нейронной обработки и поведенческие навыки, необходимые для социальных эмоций. Так что же собаки знают о себе и о других? Собаки очень чувствительны к людям (Bräuer, 2014). Они постоянно наблюдают за людьми (Merola et al., 2012a, 2012b) и они чувствительны к тому, что люди могут видеть и слышать — как в ситуациях сотрудничества, так и в ситуациях конкуренции (Bräuer et al., 2013; Call et al., 2003; Gacsi et al., 2004; Kaminski, Bräuer, et al., 2009; Kaminski et al., 2013). Однако неясно, понимают ли собаки, что видение приводит к знанию (Catala et al., 2017; Kaminski, Bräuer et al., 2009), или могут ли они догадываться о целях и намерениях людей (Bräuer, 2014; Kaminski et al., 2011; Petter et al., 2009; Range et al., 2007). В основном собаки, по-видимому, способны понимать намерения человека в коммуникативных ситуациях, например, читая коммуникативные намерения (Kaminski et al., 2012; Kaminski, Tempelmann et al., 2009) или в ситуации, когда собака может помочь человеку (Bräuer et al., 2013). Эти результаты можно обобщить следующим образом — как заявили Udell и Wynne (2011): собаки не умеют читать мысли, но они прекрасно считывают поведение человека.

Но для ответа на вопрос о том, есть ли у собак социальные эмоции, важно знать, что собаки понимают о своих собственных психических процессах (см. Leary, 2003). Нет никаких доказательств того, что они узнают себя в зеркале, хотя они могут осознавать свой собственный запах (Horowitz, 2017). Однако в некоторых случаях собаки знают, чего они не знают, или, по крайней мере, могут выбирать действие, основываясь на своем недостатке знаний. В поведенческой парадигме «поиск информации» собакам нужно было принести спрятанное лакомство, не имея информации о его местонахождении, и поэтому им приходилось искать дополнительные подсказки у людей (McMahon et al., 2010). Собаки выбирали человека-информатора чаще, чем неинформатора, что говорит о том, что собаки ищут дополнительную информацию, когда она им нужна (McMahon et al., 2010). Аналогичным образом, Belger и Bräuer (2018) исследовали, были ли собаки чувствительны к информации, которая у них была или не была: собаки либо видели приманку в виде лакомства, либо нет. В результате собаки чаще искали дополнительную информацию, когда не видели, где спрятано лакомство (Бельгер и Бройер, 2018). Таким образом, собаки имеют доступ к тому, что они видели, и могут выбирать свои действия соответствующим образом, но их метакогнитивные навыки менее гибкие, чем у других видов (например, Call, 2010, 2012).

В настоящее время мы не знаем, нужна ли полноценная теория разума для социальных эмоций (Tangney & Salovey, 1999; Udell & Wynne, 2011), но вышеупомянутые навыки чтения поведения и метапознания могут быть недостаточными. Как мы укажем далее, у собак могут отсутствовать другие важные предпосылки (Bräuer & Amici, 2018) для возникновения чувства вины, ревности и справедливости.

Вина, ревность и справедливость: почему бы и нет?

Следующие результаты могут удивить владельцев собак, поскольку они контрастируют с тем, что обычно думают люди. Многие владельцы уверены, что их собака «чувствует себя виноватой, так как она украла еду со стола» или что «она ревнует, потому что я глажу собаку соседа» (Morris et al., 2008). Частично причина уверенности владельцев заключается в том, как работает человеческий социальный разум. Поведение собак часто выглядит для нас так, как будто они чувствуют себя виноватыми или ревнуют, поэтому такое поведение часто интерпретируется чрезмерно или неверно. Однако экспериментальные исследования последних 15 лет позволили ответить на вопрос, почему собаки демонстрируют поведение, похожее на чувство вины или ревности.

Типичная ситуация для «виновной» собаки — когда хозяин приходит домой, собака сделала что-то не так — по крайней мере, по мнению хозяина — и выглядит виноватой, а хозяин злится. Эта ситуация была сымитирована в трех различных экспериментальных исследованиях. Собаки делали что-то запрещенное — или нет — и хозяева думали, что собаки делали что-то запрещенное — или нет. В исследовании Horowitz (2009) собакам запрещалось есть лакомство, пока хозяина не было в комнате. У собак либо была, либо не была возможность не подчиниться команде «не трогай», а хозяевам говорили, что их собака либо подчинилась, либо нет. Из видеозаписей ситуации поведение собак анализировалось, чтобы увидеть, когда собаки демонстрировали элементы, которые соответствуют идентифицированному владельцем «виноватому взгляду». Сюда входило такое поведение, как избегание смотреть на хозяина, предложение лапы, покорное поведение, прижатые к шее уши и опускание хвоста между ног. В результате собаки не демонстрировали больше поведения, связанного с «виноватым взглядом», когда они были «виноваты», т.е. когда они не подчинялись команде. Однако собаки демонстрировали больше такого поведения, когда хозяева ругали своих собак. Таким образом, лучшее описание так называемого виноватого взгляда заключается в том, что он является реакцией на сигналы хозяина, а не проявлением понимания проступка (Horowitz, 2009). Аналогичным образом в другом исследовании не было обнаружено никакой разницы между послушными и непослушными собаками в проявлении ими связанного с чувством вины поведения после того, как у них появилась возможность не подчиниться команде в отсутствие их хозяев (Hecht et al., 2012).

Однако иногда собаки могут демонстрировать поведение «виноватого взгляда» при отсутствии ругани. В исследовании Ostojíc и коллег (2015) собаки снова могли съесть запрещенное лакомство, но лакомство было либо видно, либо не видно по возвращении хозяев. Основываясь на поведении приветствия своих собак, владельцы заявили, что их собака съела еду не больше, чем ожидалось по случайности. Опять же, на приветственное поведение собак не повлияли их собственные действия или наличие или отсутствие еды. Таким образом, Ostojíc et al. (2015) также пришли к выводу, что «виноватый взгляд» собак является не следствием чувства вины у собак, а негативной реакцией их хозяев. Вполне вероятно, что собаки способны устанавливать причинно-следственные связи с предыдущими подобными инцидентами, и «виноватый взгляд» может стать превентивным умиротворяющим поведением, направленным на хозяина, не требующим чувства вины. Вина — это эмоция саморегуляции, которая, по-видимому, свойственна только людям, поскольку она требует культурных норм и моральных правил относительно того, что правильно, а что нет, а также чувства ответственности за свои действия (см. Amodio et al., 2007; Gilbert, 2003; Zahn- Waxler & Robinson, 1995).

Экспериментальные результаты для социальных эмоций, таких как ревность или зависть, менее ясны. Зависть можно определить как набор негативных эмоциональных и поведенческих реакций, когда соперник получает то, что хочется получить самому, а ревность включает в себя собственнические чувства к другому в межличностных отношениях (Salovey, 1991). Таким образом, зависть — это проблема двух разумов, тогда как ревность — это проблема трех разумов: можно ревновать к любимому человеку, который отдает приз сопернику, но в то же время можно завидовать тому, кто получил приз. В исследованиях, проведенных для изучения возможности возникновения ревности у собак, эти два понятия обычно неразличимы, что затрудняет интерпретацию результатов. Далее мы используем терминологию авторов, но читатель должен иметь в виду вышеизложенное — неясно, как экспериментальные ситуации воспринимаются и переживаются собакой.

Ревность у собак изучалась путем помещения субъекта в ситуацию, в которой соперник получает что-то положительное от человека. Harris и Prouvost (2014) заставляли собак наблюдать, как их владельцы хвалят и взаимодействуют с реалистичной аниматронной собакой, а также с социально незначимыми неодушевленными объектами. Когда их владельцы взаимодействовали с искусственной собакой, у собак повышалось поведенческое возбуждение и они проявляли агрессию по отношению к искусственной собаке, но не к социально незначимым объектам. В аналогичной обстановке собаки наблюдали, как их владелец дает еду реалистичной искусственной собаке, что вызывало реакцию миндалевидного тела, особенно у более агрессивных собак (Cook et al., 2017, 2018). Наконец, Prato-Previde и др. (2018) помещали собак в ситуацию, в которой их владелец и незнакомец игнорировали их, направляя положительное внимание на три разных объекта: книгу, куклу и искусственную собаку. Авторы не обнаружили никаких доказательств того, что поведенческие реакции этих собак были вызваны ревностью (Prato-Previde, Nicotra, Pelosi, et al., 2018).

Ни одно из этих исследований не дает доказательств того, что искусственные собаки воспринимались как настоящие, выступая в качестве социальных соперников. Весьма маловероятно, что собаки — с их социальной чувствительностью и превосходным обонянием — воспринимают искусственную собаку как настоящую (Bräuer & Amici, 2018; Vonk, 2018). Собаки отлично различают искусственные (или неестественные) и реальные ситуации (Bräuer et al., 2013; Marshall-Pescini et al., 2014), например, когда кто-то симулирует сердечный приступ (Macpherson & Roberts, 2006). Однако восприятие искусственной собаки как настоящей особи того же вида в предыдущих исследованиях было бы необходимой предпосылкой либо для зависти, либо для ревности. Это было намеренно проверено на диадах собак, которые жили вместе (Prato-Previde, Nicotra, Fusar Poli, et al., 2018). Хозяева либо игнорировали обеих собак, читая журнал (контрольный эпизод), либо гладили и хвалили одну из собак, игнорируя другую, и наоборот (экспериментальные эпизоды). Единственное различие между экспериментальными и контрольными эпизодами заключалось в том, что испытуемые собаки больше следили за хозяином, когда он или она хвалили и гладили собаку-соперницу, но испытуемые не были агрессивны по отношению к сородичу. Хотя поведение собак было различным, они вели себя последовательно — независимо от того, игнорировалась ли одна из них или обе (Prato-Previde, Nicotra, Fusar Poli, et al., 2018).

Похоже, что ситуация с перспективами трех индивидуумов — человека, соперника, получающего что-то хорошее от человека, и испытуемой собаки — может быть слишком сложной для понимания собаками. Собаки могут узнать, сделал ли человек что-то хорошее для них, и они предпочитают этого человека в последующих ситуациях (Nitzschner et al., 2012). Собаки могут даже оценить, какой из двух людей более надежен, основываясь на присутствии или визуальном опыте этих людей в предыдущих ситуациях (Catala et al., 2017; Maginnity & Grace, 2014). Однако эти ситуации представляют прямой опыт собак, но обстоятельства, которые могут спровоцировать ревность, включают трех индивидуумов. Испытуемая собака только наблюдает, как человек относится к сопернику, без прямого взаимодействия с человеком со стороны испытуемой собаки. В ситуации, включающей аналогичный косвенный опыт, собаки не могут правильно оценить людей (Nitzschner et al., 2012). Когда они наблюдали, как «милые» или «игнорирующие» люди взаимодействуют с другими собаками, они не смогли установить предпочтение между двумя людьми на основе этого косвенного опыта.

Тем не менее, существуют ситуации, в которых участвуют три человека, в которых собаки, по крайней мере, внимательны к тому, что происходит с соперником. Один из вопросов, который недавно привлек внимание, заключается в том, есть ли у собак и других животных чувство справедливости. Это чувство позволило бы им сравнивать свои собственные усилия и последующие результаты с усилиями и результатами других, и, таким образом, оценивать и реагировать на неравенство. Все больше исследований изучали, как субъекты реагируют на неравные ситуации, которые люди воспринимают как «несправедливые» (Bräuer & Hanus, 2012; Brosnan & de Waal, 2014; McGetrick & Range, 2018).

Чувство справедливости часто исследуется в условиях, когда субъект и соперник участвуют в задании, но получают награды разной ценности. Вопрос в том, откажется ли субъект продолжать задание, если он или она станет свидетелем того, как соперник получает более привлекательную награду за те же усилия. В ситуации, когда собаки должны были дать лапу экспериментатору, собаки не реагировали на различия в качестве лакомства, которую получали соперник и они сами (Range et al., 2009). Однако испытуемые собаки проявляли чувствительность к неравенству наград, когда они вообще не получали награды. Они также были более чувствительны к ситуациям, в которых партнер был вознагражден, по сравнению с асоциальной контрольной ситуацией, показывая эффект, отличный от угасания поведения (Hartley & Phelps, 2012) и предполагая, что у собак может быть примитивная версия неприятия неравенства (Range et al., 2009). Испытуемые собаки также больше избегали своих соперников и экспериментатора во время свободного взаимодействия после неравного и равного обращения (Brucks et al., 2016), что может указывать на то, что они воспринимали ситуацию с неравным обращением как негативный опыт.

В целом, похоже, что социальные эмоции, требующие ментального представления с точки зрения нескольких индивидуумов, у собак ограничены. То, что люди часто воспринимают как «вину», является подчиненным поведением как возможно усвоенной и превентивной реакцией на определенное человеческое поведение. Для неприятия неравенства ситуация менее ясна. Когда собаки не получают награду, они различают социальную ситуацию, когда соперник что-то получает, и несоциальную ситуацию. Тем не менее, им может быть сложно оценить ситуацию, в которой человек ведет себя положительно или отрицательно по отношению к другой собаке.

Тем не менее, владельцы собак часто сталкиваются с ситуацией, когда они занимаются с собакой соседа, а их собственная собака приближается к ним. Их собственная собака может даже попытаться втиснуться между ними и собакой соседа. Это похоже на ревность или зависть, поскольку подразумевает негативную эмоциональную и поведенческую реакцию, когда соперник получает что-то, что хочет собака, — но более простые объяснения поведения собаки включают, по крайней мере, конкуренцию за ресурсы (см. Cook et al., 2017; Kujala, 2017) и реакцию на человеческие сигналы. Вполне вероятно, что владелец не только гладит собаку соседа, но и общается с ней, используя так называемые демонстративные сигналы, которые собаки предпочитают и на которые реагируют (Ben-Aderet et al., 2017; Benjamin & Slocombe, 2018; Topál, 2014). Они состоят из набора невербальных сигналов, таких как зрительный контакт и положение тела, а также вербальных сигналов, свидетельствующих о намерении коммуникатора передать информацию (Topál, 2014). Люди, по крайней мере в западных культурах, используют особый речевой регистр при разговоре со своими собаками. Подобно материнскому языку, эта обращенная к собаке речь имеет некоторые особые акустические особенности, включая повышенную высоту тона и преувеличенный аффект — по сравнению с обычной речью, обращенной к взрослому человеку (Ben-Aderet et al., 2017; Benjamin & Slocombe, 2018; Mitchell, 2004). Играя с незнакомой собакой, люди используют еще больше похвалы и более внимательны, чтобы казаться дружелюбными (Mitchell, 2004). Таким образом, в описанной ситуации владелец собаки, вероятно, использует демонстративные сигналы, чтобы привлечь собаку соседа, а его/ее собака просто реагирует на эти сигналы, воспринимая ситуацию как «приглашение погладить».

Если новые исследования не указывают на иное, более простые объяснения поведения собак более вероятны, чем приписывание им ревности или зависти, свойственных человеку. Социальные эмоции могут быть примером того, как собак часто неправильно истолковывают, в частности, поскольку их поведение выглядит так, как мы, люди, ожидаем от сородичей, испытывающих чувство вины или ревности. Люди должны иметь в виду эти альтернативные объяснения, будучи готовыми принять, какие эмоции могут испытывать собаки, а какие нет. Дальнейшие исследования должны продолжить изучение ситуаций несправедливости, зависти и ревности.

Взаимоотношения между собакой и человеком

У собак и людей особые отношения — не только из-за длительного и особого процесса одомашнивания собак (Bräuer & Vidal Orga, 2023; Hare & Tomasello, 2005; Kaminski & Marshall-Pescini, 2014), но и из-за их способности развивать близкие отношения. Как правило, собаки предпочитают людей другим собакам в качестве социальных партнеров (Gacsi et al., 2005; Miklosi et al., 2003; Topál et al., 2005), а связь между собакой и человеком сопоставима с привязанностью между человеческими младенцами и их матерями (для обзора, Prato Previde & Valsecchi, 2014). Эта межвидовая связь поддерживается на гормональном уровне, опосредованном окситоцином (см. обсуждение выше). Таким образом, можно было бы ожидать, что оба партнера этих мутуалистических отношений чувствительны к эмоциям друг друга. Мы рассмотрим это в следующих разделах.

Как собаки понимают человеческие или конспецифические эмоции?

Вопрос о том, понимают ли собаки человеческие эмоции и в какой степени, привлек много внимания в последние годы. Владельцы собак часто заявляют: «Моя собака знает, что я чувствую». В ходе длительного процесса одомашнивания этот навык мог развиться у собак, поскольку он был адаптивным для восприятия отрицательных или положительных эмоций людей, чтобы избегать их или приближаться к ним. Также предполагалось, что связанный навык уже существовал у предков собак — волков. Волки должны решать, на каких особей в стаде добычи охотиться, и для них адаптивно распознавать, какие из них больны или особенно пугливы (Bräuer et al., 2017; Gadbois & Reeve, 2014). Распознавание эмоций у собак недавно изучалось путем измерения реакций собак на эмоциональные состояния людей или других собак с использованием стимулов, варьирующих от фотографий до аудиозаписей, притворных ситуаций и эмоций, вызываемых владельцами (Kujala, 2017).

Одним из экспериментальных подходов, позволяющих контролировать детали, является использование выражений эмоций на лице в качестве стимулов. Лица передают большой объем коммуникативной информации и служат источником информации для фокуса внимания или текущих эмоций человека (например, Bruce & Young, 1998). Обработка лиц также широко распространена среди позвоночных (Leopold & Rhodes, 2010; Tate et al., 2006), а домашние собаки охотно обращаются к человеческим лицам для получения информации (Gacsi et al., 2005; Miklosi et al., 2003). Нет сомнений в том, что собаки могут идентифицировать своего владельца или других знакомых людей, используя визуальную информацию с лица, и они также различают лица знакомых людей (Huber et al., 2013; Somppi et al., 2014). Аналогичным образом они могут использовать визуальную информацию для идентификации знакомых и незнакомых собак (Racca et al., 2010; Somppi et al., 2014).

Важно отметить, что собаки также различают негативные и позитивные эмоциональные выражения на человеческих и собачьих лицах (Albuquerque et al., 2016; Barber et al., 2016; Müller et al., 2015; Nagasawa et al., 2011; Somppi et al., 2016). Собаки научились различать изображения различных выражений лица человека, и оказалось, что для выполнения этой задачи собаки использовали свои воспоминания о реальных эмоциональных человеческих лицах, поскольку ассоциировать сердитое человеческое лицо с вознаграждением им было сложно (Müller et al., 2015). Собаки также могут различать улыбающиеся или нейтральные человеческие лица (Nagasawa et al., 2011). Один из вопросов, который возникает, заключается в том, как собаки способны различать выражения лиц на фотографиях. Чтобы исследовать это, Somppi et al. (2016) использовали отслеживание глаз. Они изучили фиксацию взгляда собак на фотографиях сородичей и человеческих лиц. Эти лица имели три эмоциональных выражения (угрожающее/агрессивное, приятное/счастливое и нейтральное). В то время как фиксации взгляда собак систематически распространялись на все черты лица, глаза были наиболее вероятной целью первых фиксаций. Собаки быстро оценивали социальную угрозу, но они по-разному реагировали на изображения: угрожающие лица сородичей вызывали повышенную настороженность, но угрожающие человеческие лица вместо этого вызывали реакцию избегания (Somppi et al., 2016). Действительно, угрожающие выражения, по-видимому, вызывают раннюю подкорковую реакцию мозга у собак, наиболее выраженную для сородичей (Kujala et al., 2020). Реакция собак на угрожающие/агрессивные выражения может быть снижена окситоцином, поскольку он уменьшает взгляд собак на угрожающие/сердитые выражения лица человека (Kis et al., 2017) — особенно на область глаз (Somppi et al., 2017).

В попытке воссоздать ситуацию, более приближенную к реальной жизни, собак помещали в ситуацию, в которой их хозяева или незнакомцы либо притворялись, что плачут, либо напевали: в результате собаки чаще ориентировались на человека, когда тот притворялся, что плачет (Custance & Mayer, 2012). Собаки также по-разному подходили к хозяевам и к незнакомцам, притворяющимся, что плачут; приближаясь к хозяевам, они вели себя покорно, при этом обнюхивали, тыкались носом и облизывали незнакомца в таком состоянии (Custance & Mayer, 2012). Собаки относились к хозяевам и незнакомцам одинаково в отношении их реалистичных сигналов о помощи (Bräuer et al., 2013), но не смогли помочь даже своим хозяевам с притворным сердечным приступом (Macpherson & Roberts, 2006). Поскольку собаки постоянно наблюдают за нами, они часто способны различать поддельные и реальные ситуации (Bräuer, 2015; Bräuer et al., 2013; Bräuer et al., 2017; Marshall-Pescini et al., 2014). Таким образом, чтобы проверить, как собаки воспринимают человеческие эмоции, эти эмоции должны быть реалистичными.

Чтобы решить эту проблему, в ряде исследований использовались звуки реальных эмоциональных ситуаций. Когда собакам предъявляли либо звуки плача, лепета человеческого младенца, либо сгенерированный компьютером «белый шум», собаки реагировали на плач младенца поведенчески, сочетая покорность с настороженностью, одновременно демонстрируя повышенный уровень кортизола (Yong & Ruffman, 2014). В аналогичной ситуации, сочетающей положительные и отрицательные звуки, собаки вели себя по-разному после прослушивания контрольных звуков по сравнению с эмоциональными звуками, реагируя аналогично на человеческие и конспецифичные звуки (Huber et al., 2017; см. также Quervel- Chaumette et al., 2016). Albuquerque и др. (2016) предъявляли собакам-испытуемым изображения выражений лиц в паре с голосами, либо в конгруэнтной (например, сердитый голос и сердитое выражение лица), либо в неконгруэнтной манере (например, сердитый голос и счастливое выражение лица). Собаки дольше смотрели на лицо, выражение которого соответствовало валентности вокализации, как для особей того же вида, так и для людей. Это говорит о том, что собаки могут извлекать и интегрировать бимодальную сенсорную эмоциональную информацию и связывать эмоциональные звуки с определенными выражениями лица (Albuquerque et al., 2016).

Поскольку у собак отличное обоняние, и они полагаются на обоняние при исследовании окружающей среды или распознавании людей (как у Bräuer & Belger, 2018), передача эмоциональной информации через хемосигналы также вероятна. D’Aniello и коллеги (2018) собрали образцы запахов у доноров-мужчин, которые смотрели видео, вызывающие счастье или страх. Эти обонятельные стимулы вместе с нейтральным контрольным без пота предъявлялись собакам, когда их сопровождали как владелец, так и незнакомец. Авторы измеряли частоту сердечных сокращений собак, а также поведение приближения, взаимодействия и пристального взгляда, направленное на владельца, незнакомца и дозатор пота. Предъявление «запаха счастья» вызывало меньше и более короткое поведение, направленное на владельца, и большее поведение, направленное на незнакомца, по сравнению со страхом и контрольными условиями. В состоянии страха собаки также демонстрировали более стрессовое поведение и более высокую частоту сердечных сокращений. Таким образом, собаки по-разному реагируют на запах различных человеческих эмоций.

В большинстве исследований изучался только один аспект или модальность распознавания собаками человеческих эмоций. Воспринимаемые эмоции были либо не «реальными», а только сыгранными, либо эмоциональная ситуация «сохранялась» в виде записанных стимулов или в распылителе запахов. Будущие исследования должны найти баланс в использовании нескольких подходов, как целостных подходов — когда люди или особи того же вида будут подвергаться манипуляциям, чтобы испытывать эмоции во время реального эксперимента (Bräuer et al., 2017), — так и пошаговых, когда тщательно контролируемые эксперименты с различными модальностями могут исключить альтернативные интерпретации (Kujala, 2018). С возможностью использовать визуальные, слуховые и обонятельные модальности собаки могут оказаться гораздо более точными в распознавании человеческих эмоций, и, по крайней мере, используемые стимулы должны быть реалистичными — в какой степени, мы в настоящее время не знаем. Действительно, собаки реагируют на эмоции своих хозяев: собаки дольше смотрели на своих хозяев, когда те смотрели веселый фильм, по сравнению с грустным фильмом (Morisaki et al., 2009).

Таким образом, хотя эта область все еще находится в зачаточном состоянии, есть прямые доказательства того, что собаки способны различать человеческие и конспецифичные эмоции. Кроме того, косвенные доказательства из других исследований свидетельствуют о том, что собаки чувствительны к человеческим эмоциям (см. Bräuer, 2014). Эта уникальная чувствительность может быть адаптивной как для собак, так и для людей. Например, собаки могут использовать эмоциональную информацию для поиска еды: в исследовании, где человек эмоционально реагировал (радостно, нейтрально или с отвращением) на скрытое содержимое двух коробок, собаки выбирали коробки, к которым человек демонстрировал радость (Buttelmann & Tomasello, 2013). Собаки также могут использовать свою чувствительность к людям, чтобы узнать о потенциально опасном объекте с помощью социальных ссылок (Merola et al., 2012a, 2012b). Подобно детям, они ищут информацию об объекте у владельца, чтобы направлять свои действия. Если владельцы проявляют беспокойство, собакитормозят свои движения к объекту, но если владельцы проявляют позитивный настрой, собаки движутся по направлению к объекту и взаимодействуют с ним быстрее (Merola et al., 2012a, 2012b).

С другой стороны, люди также могут воспользоваться преимуществами наблюдательного поведения собак и их чувствительности. Как упоминалось выше, собаки мотивированы помогать, когда люди проявляют признаки отчаянной потребности в поддержке и когда собаки способны понять, как они могут помочь (для обзора, Bräuer, 2015). Более того, собаки могут предупреждать людей о приступах эпилепсии и диабета у пациентов и даже могут предсказывать их, даже если они не были обучены этому (Catala et al., 2019; Dalziel et al., 2003; Lim et al., 1992).

Но что происходит, когда собаки реагируют на человеческие эмоции, беспомощность и даже припадки — проявляют ли они эмпатию? У эмпатии есть несколько определений, но большинство исследователей разделяют эмоциональную (чувство того, что чувствует другой) и когнитивную (понимание точки зрения другого) части эмпатии (Decety & Ickes, 2011). Многие исследователи считают, что корни эмпатии эволюционно древние и общие (см., например, Buck & Ginsburg, 1997; Decety et al., 2012), и для объяснения лежащих в основе процессов Престон и де Вааль ввели модель восприятия-действия (PAM; Preston & de Waal, 2002). PAM включает пять различных терминов классификации: эмоциональное заражение, симпатия, эмпатия, когнитивная эмпатия и просоциальное поведение. Категории различаются по (1) способности различать себя и другого, (2) находиться в состоянии соответствия и (3) фактически помогать другому. Эмоциональное заражение — это перенос эмоций, который, вероятно, наблюдается у собак: в указанных выше экспериментальных условиях собаки демонстрировали покорность, настороженность, повышенный уровень кортизола, более стрессовое поведение и более высокую частоту сердечных сокращений при столкновении с негативными эмоциями человека или другой собаки. Однако в рамках Престона и де Вааля (2002) когнитивная симпатия собак, т. е. «сочувствие» к другому человеку, кажется маловероятной.

Текущие исследования не дают ответа на вопрос, испытывают ли собаки полноценную эмпатию, поскольку для этого потребовалось бы различать себя и других и возможность реагировать на ситуацию, например, помогая эмоциональному человеку (Preston & de Waal, 2002). Сложность эмпатии очевидна из исследований на людях, где дистресс, вызванный эмоциональным заражением, связан с просоциальным поведением в перевернутой U-образной кривой: как отсутствие дистресса, так и его избыток препятствуют поведению помощи (Eisenberg & Miller, 1987). Будущие исследования должны прояснить уровень эмпатических способностей у собак, используя несколько подходов, как путем изучения частей эмпатии по отдельности, так и путем создания реалистичных экспериментальных ситуаций, в которых настоящие эмоции вызываются у знакомых и незнакомых людей.

Как люди понимают эмоции собак и почему это важно?

Имея дело с опытом животных, например, с эмоциями собак, мы должны напоминать себе, что человеческий разум биологически настроен на социальное восприятие. Люди легко приписывают преднамеренность другим живым или неживым вещам: мы ищем преднамеренность в нашем окружении (Blythe et al., 1999; Kujala, 2017; Scholl & Tremoulet, 2000; Urquiza-Haas & Kotrschal, 2015). Люди также проецируют свое представление о себе на собак, и их восприятие собак зависит, например, от эмпатии или стереотипов (Kujala et al., 2017; Kwan et al., 2008; Meyer et al., 2014; Westbury Ingham et al., 2015). Кроме того, человеческая интерпретация эмоциональности собак связана с нашей культурной средой (Amici et al., 2019). Опыт и обучение поведению собак, а также ответственность за собаку также могут влиять на интерпретацию поведения собак (Kujala et al., 2012; Meyer et al., 2014; Wan et al., 2012), хотя влияние опыта иногда не поддаются обнаружению (Donnier et al., 2020). Таким образом, в будущем необходимо провести дополнительные исследования того, как люди получают представление об эмоциональном опыте собак.

Несмотря на факторы, влияющие на наше восприятие, эмоциональные сигналы собак во многих случаях интерпретируются людьми одинаково (Bloom & Friedman, 2013; Buckland et al., 2014; Farago et al., 2014; Lakestani et al., 2014; Pongracz et al., 2005; Schirmer et al., 2013; Tami & Gallagher, 2009; Walker et al., 2010). Реакции человеческого мозга на собак и людей также могут быть схожими (Desmet et al., 2017; Franklin et al., 2013; Kujala et al., 2012; Spunt et al., 2016). Это, вероятно, указывает на общую базовую эмоциональность у собак и людей, а также на схожее приписывание им способностей, и это может затруднить для нас, людей, понимание того, что между двумя видами могут существовать различия в эмоциональности.

Сегодня, когда собаки являются столь распространенными компаньонами человека, оба вида выиграют от того, что люди будут лучше понимать эмоциональность собак. Человеческие дети часто неправильно интерпретируют поведение и выражения собак (Lakestani et al., 2014; Meints et al., 2010), а укусы собак могут быть результатом неправильной интерпретации их поведения (Reisner & Shofer, 2008). При попытке расшифровать эмоции и психические процессы собак предположение о преднамеренности человеческого разума беспокоит как исследователей, так и владельцев собак. Мы не должны отрицать эмоциональные способности собак, но мы должны попытаться оценить, является ли наше восприятие поведения собак чисто наблюдательным или же оно предвзято нашей собственной, типичной для вида психологической атрибуцией. Что касается собак и других домашних животных, важно, чтобы мы не требовали от них вести себя и понимать жизнь так, как это делают наши собственные сородичи, а относились к ним и ценили их такими, какие они есть на самом деле.